1989年,寺岛忍出演了NHK电视连续剧《诗城的旅人》。1990年,她加入了文学座剧团,被女演员杉村春子誉为未来之星。1993年寺岛忍初次登台出演话剧《爱情、面具和嘉年华》。1996年,她凭借在话剧《近松殉情物语》和《华冈清周的妻子》中的杰出演技获得了艺术节的新人奖。
1996年,寺岛忍退出文学座,其后与蜷川幸雄、江守彻、久世光彦等一批话剧界名导演合作,活跃在舞台上,获得了菊田一夫表演奖等荣誉。2003年,寺岛忍初登大银幕,主演了荒户源次郎导演的《赤目四十八瀑布殉情未遂》,同年,又主演了广木隆一导演的作品《振荡器》,凭借在这两部影片中的优异表现,寺岛忍一举囊括了当年度电影旬报、蓝丝带奖、报知电影奖、每日电影评选、日刊运动电影大奖等各种电影评奖中的最佳女主演奖。话剧界出身的寺岛忍在银幕上散发出一种独特的引人瞩目的魅力。
2013年10月17日,第26届东京国际电影节开幕,寺岛忍作为评委会委员参加第26届东京国际电影节。
2018年1月2日,出演TBS新春特别剧《都厅爆破!》播出,剧中饰演东京都知事大池由纪子。
2019年,7月6日主演剧集《恶毒女儿?圣洁母亲》。