1995年3月,参与电视选拔合格后加入杰尼斯事务所,从大阪转学上东京之后开始演艺工作。同年9月4日,V6结成,并于11月1日发行单曲《MusicForthePeople》正式CD出道。
1997年,与长濑智也合作出演了自己的首部常规日剧《超能侦查员》,饰演拥有灵力的私家侦探木原虎之介。同年8月,comingcentury作为嘉宾参与了舞台剧《KyoToKyo》的首场特别公演。12月,与坂本昌行共同出演的音乐剧《MASK》在大阪松竹座开演。
1998年,以comingcentury名义与森田刚、三宅健共同主演了青春热血剧《打工疯神榜》。1999年,与绪形拳合作出演TBS电视台电视剧特别篇《dearfriend》,饰演不良少年山室裕司,在绪形拳前辈的影响下开始对演戏产生兴趣。
2000年1月,在江口洋介主演的悬疑剧《蒙娜丽莎的微笑》中饰演了银行派遣员冈岛卓郎。10月,出演了由田村正和主演的TBS电视台家庭剧《顽固老爹》,饰演神崎家的小儿子神崎正。
2001年1月9日,参加杰尼斯事务所成人礼,与岚成员大野智一同在明治神宫参拜,立会人为TOKIO队长城岛茂。4月,comingcentury综艺番组《ミミセン!》在TBS电视台开播。同年10月4日,comingcentury又推出了新综艺番组《オトセン!》,总计播出24集。与此同时,他还出演了校园喜剧《叛乱计划》。12月28日,参演由木村拓哉主演的历史剧《忠臣藏1/47》。
2002年1月,主演由宫藤官九郎编剧的喜剧《木更津猫眼》,饰演知道自己只剩下半年生命的田渊公平,搭档樱井翔、冢本高史、佐藤隆太、冈田义德,由五人所饰角色组成了“木更津猫眼”怪盗团。4月4日,推出了番组系列第二季《オトセンⅡ》,跟第一季同样分为24集播出。同年7月,在爱情剧《恋爱偏差值》中饰演了一位发现自己喜欢上了女性友人的同性恋。
2003年3月,友情客串长濑智也主演的现代剧《池袋西口公园SP--SOUP篇》。7月,以ComingCentury名义实现了他的首次银幕主演,出演科幻电影《拯救宇宙》。同年9月,参演蜷川幸雄执导的舞台剧作品《エレクトラ》,这也是他的首部个人舞台剧。10月,与深津绘里、岸惠子、小雪等合作出演日曜剧场家庭剧《末子长男姐三人》,饰演柏仓家的末子兼长男柏仓一郎。11月,推出电影系列续集《木更津猫眼日本篇》,票房收入15亿日元。
2005年1月,冈田准一出演的爱情电影《东京塔》在日本上映,片中他所饰演的小岛透与黑木瞳饰演的浅野诗史展开了一段忘年恋。同一时期,他还搭档长濑智也双主演现代喜剧特别篇《虎与龙SP》,饰演落语家林屋亭屯兵卫的次子、天才落语家谷中龙二;在历史剧《大化改新》中饰演政治家中臣镰足;以及在家庭剧《冬季运动会》中饰演男主角北泽菊男。同年4月,《虎与龙SP》被扩大为11集电视剧《虎与龙》,全剧共取得平均收视率12.87%。与此同时,个人广播节目《GROWINGREED》开始在J-WAVE频道播出,每周会邀请在各种领域活跃的名人展开对话访谈。7月,搭档堤真一主演了由金城一纪所著同名小说改编的父爱喜剧电影《飞吧,爸爸,飞吧》,饰演日韩混血、用拳头掌握人生的高中生朴舜臣。
2006年6月,主演由是枝裕和执导、作家藤泽周平所著同名小说改编的喜剧电影《花之武者》,他也凭借该电影取得了第19回日刊体育电影大奖·石原裕次郎新人赏。同年7月,作为主角亚刃的声优出演了由吉卜力工作室出品的动画电影《地海战记》。10月,推出系列电影完结篇《木更津猫眼世界篇》,电影票房总收入共取得了17亿日元,并因此获得木更津市民荣誉奖,通过“木更津猫眼”五人组名义发行的单曲《SEASIDEBYEBYE》也获得了日本公信榜ORICON的当周单曲榜冠军。11月,主演富士电视台系列剧《奇迹の夫妇爱SP》系列第一篇之《架上彩虹的王妃》,饰演以留学为名于11岁时来到日本的、朝鲜王朝最后的皇太子李垠。
2007年,再次合作堤真一,主演由金城一纪主笔编剧的富士电视台深夜刑侦剧《要人警护官》,并以平均收视率15.4%的佳绩打破了当时深夜剧的最佳收视纪录,同时凭借该剧获得第56回日剧学院赏最佳男主角。2008年1月,主演由平川雄一朗执导的群像电影《背阴盛放》,饰演开观光巴士的司机晋也。
2009年5月,主演导演熊泽尚人自编自导的爱情文艺电影《音恋》,饰演摄影师野岛聪。在电影上映同日,他还同步发行了个人摄影写真集《おとなり》。为了配合电影宣传,还提前于4月在东京银座的索尼大厦开设了首次个人摄影展,展出电影拍摄期间的55幅摄影作品。
2010年10月30日,其主演的电视剧《要人警护官》推出了《SPTHEMOTIONPICTURE》系列剧场版的上部《要人警护官:野望篇》,取得票房收入32.6亿日元。
2011年3月12日,《SPTHEMOTIONPICTURE》系列剧场版的下部《要人警护官:革命篇》在日本上映,在东日本大地震的持续影响中,票房连续三周冠军,总收入突破28.8亿日元。7月16日,再次合作吉卜力工作室,担任动画电影《来自虞美人之坡》主角风间俊的声优,该作品获得了日本年度本土影片票房榜冠军,取得票房收入44亿6千万日元。
2012年7月,开始担任NHK历史纪录番组《追迹者ザ?プロファイラー》系列的节目主持人,该节目每期会从世界范围内选取一个历史人物,邀请嘉宾进行分析访谈。9月,主演由作家冲方丁同名小说改编的历史电影《天地明察》,饰演创立日本日历“大和历”的日本天文历学者安井算哲。
2013年4月,主演由有川浩所著同名轻小说改编的动作科幻电影《图书馆战争》,饰演二等图书正、教官堂上笃,电影以票房16.7亿日元的成绩取得了日本本土电影上半年票房前十位。同年年末,其主演的战争电影《永远的0》在日本上映,该片以87.6亿日元的票房成绩获得了次年日本本土电影票房冠军和日总票房十佳的第二位,他本人则凭借该片获得了第27届日刊体育电影大赏·石原裕次郎赏最佳男主角奖、第39届报知映画赏最佳男主角奖和第38届日本电影学院奖最佳男主角奖。12月31日,作为次年大河剧的主演出任第64届NHK红白歌合战嘉宾评审员。
2014年1月,首次出演大河剧即担任了NHK电视台第53部年度大河剧《军师官兵卫》的主演,饰演黑田如水。在全剧播出过程中,共取得了首播收视率18.9%,最高收视率19.4%,全集平均收视率15.8%的成绩,他也凭借在剧中的表现获得了第83届日剧学院奖最佳男主角。与此同时,他还将个人在杂志上的连载进行集结出版,发行了首部个人书籍《オカダのはなし》。10月,与役所广司、堀北真希合作出演了由导演小泉尧史执导的时代电影《蜩之记》,并凭借该电影获得第38届日本电影学院奖最佳男配角奖,这也使他成为了首次在日本奥斯卡上将最佳男主角和最佳男配角两项大奖同时揽入囊中的演员。
2015年10月,电影《图书馆战争》相继推出了电视剧特别篇《图书馆战争:记忆之书》和电影续作《图书馆战争2:最后的任务》。电影上映后连续两周票房夺魁,总票房收入突破16.6亿日元。
2016年3月,合作阿部宽、尾野真千子在珠穆朗玛峰海拔5200米高度进行实地取景拍摄的登山电影《珠峰:众神的山岭》在日本上映,该电影由梦枕貘原著小说改编,冈田准一饰演主角登山摄影师深町诚。同年12月,其主演的怀旧励志电影《被称为海贼的男人》在日本上映,而他从青年时期一直到90岁老年时期的角色年龄大跨度出演挑战也使他获得了第40届日本电影学院奖最佳男主角奖提名。
2017年5月6日,合作小栗旬、长泽雅美等并由“高仓组”降旗康男执导、木村大作拍摄的主演悬疑电影《追忆》在日本上映,冈田准一饰演富山县警、巡查部长四方笃。同月,由冈田准一主演,西岛秀俊、麻生久美子等共演、作家叶室麟同名小说改编、导演木村大作的第三部执导时代电影《椿花散落》在长野县开机拍摄,并于7月9日杀青,2018年9月28日在日本全国公映。同年8月,主演由历史小说作家司马辽太郎同名小说改编的历史题材电影《关原之战》,饰演战国武将、“关原合战”的西军统率石田三成。
2018年12月7日,主演由中岛哲也执导的恐怖电影《来了》。
2019年5月22日,主演由山崎丰子同名长篇小说改编的朝日电视台60周年纪念5夜连续电视剧SP《白色巨塔》。6月,主演的漫改电影《TheFable》在日本上映,他在其中饰演天才杀手“寓言”(佐藤明)。同年,凭借《椿花散落》获得2019年度JAPANACTIONAWARDS最佳动作男演员奖。
2020年,主演由历史小说作家司马辽太郎同名小说改编的历史题材电影《燃烧吧!剑》。